Первая троллейбусная линия связала площадь Гагарина и посёлок Химинститута. В 1982 году длина троллейбусных линий составляла 83,2 км. В 1992 году по 10 маршрутам курсировали около 100 машин, в сутки перевозили 135 тысяч пассажиров. С 2007 года парк подвижного состава активно обновлялся. Но наблюдалась тенденция по сокращению ежедневно выпускаемого подвижного состава. Так, например, в 2014 году на линию выходило 59 машин, с лета 2015 выпуск уже составлял 55 машин, на июнь 2016 года в городе работало только 50 троллейбусов. Осенью 2016 года, ежедневный выпуск на линии сокращен до 45 машин, а с 26 августа 2017 года выпуск увеличен до 48 машин, что не является характерным в общем ключе развития троллейбусного хозяйства Твери в указанный период.
После признания МУП «ГЭТ» банкротом, в октябре 2015 года управление тверским троллейбусом осуществляет муниципальное унитарное пассажирское автотранспортное предприятие № 1 города Твери (ныне ООО «ПАТП-1»).
В последние годы, наряду с сокращением выпуска подвижного состава, намечалась тенденция и по сокращению маршрутной сети — 5 января 2017 года был ликвидирован троллейбусный маршрут № 1 и заменен на автобусы большой вместимости под нумерацией 41. Также, в июле 2018 года было прекращено движение последнего маршрута № 5 на отрезке троллейбусной сети от площади Гагарина до посёлка Химинститута. Единственный маршрут, курсировавший по этому участку на данный период, был заменён автобусами средней вместимости.
После закрытия системы в 2020 году в связи с проведением новой транспортной реформы в Твери, стартовавшей 3 августа 2020 года, последний из действовавших троллейбусных маршрутов (№ 2) был заменён аналогичным, на котором отныне осуществляют работу дизельные автобусы большой вместимости, одновременно с перенумерацией маршрута (№ 42)[2][3]. Аналогичным образом дизельными автобусами средней вместимости были заменены ранее и другие выведенные из эксплуатации маршруты[4][5][6]. Маршрут троллейбуса № 3 стал маршрутом 43, № 4 стал № 44, № 5, бывший на момент проведения транспортной реформы в автобусном исполнении, стал № 45. Часть подвижного состава троллейбусного парка утилизирована на металлолом, а часть — передана в другие города с действующими троллейбусными системами[1]. Контактная сеть полностью снята в ночь с 29 на 30 октября 2021 года[7].
В период с ноября 2020 года по ноябрь 2021 года территория парка эксплуатировалась как основная база дежурных автобусов, осуществляющих заказные перевозки по обслуживанию промышленных предприятий города. Подвижной состав использовался старый, некогда курсировавший по городу до 3 февраля 2020 года, т.е. до запуска новой транспортной модели. Впоследствии оборудование и оставшаяся техника вывезены с территории парка и начат демонтаж основных строений под строительство нового мультимедийного кластера «Россия — моя история», работы по строительству которого были завершены в 2022 году.
27 декабря 2022 года на территорию кластера из Волгограда был привезен троллейбус ЗиУ-682В 1990 г.в., который установлен на территории бывшего троллейбусного депо в качестве памятника.[8][9]
5 мая1967 года — открытие троллейбусного движения в Калинине, первая линия площадь Гагарина — Химинститут, маршрут № 1. В конце того же года линия продлена по улице Вагжанова, Советской улице и улице Правды до Театральной площади.
1968 год — открыт участок от Театральной до Комсомольская площадь, проходящий по проспекту Калинина и улице Бебеля.
1971 год — открыто движение от Московской площади по Советскому переулку и Волоколамскому проспекту до железнодорожного вокзала и образован маршрут № 3.
1972 год — открыта троллейбусная линия по проспекту Победы в микрорайон «Чайка», маршрут № 4.
1973 год — открыта линия от Комсомольской площади до микрорайона Первомайский. Маршруты № 2 и № 3 троллейбуса, имевшие ранее окончание на Комсомольской площади, стали следовать до улицы Строителей, центра этого поселка.
1974 год — построена новая троллейбусная линия в микрорайон «Южный» до улицы Можайского.
1975 год — открыто движение по Новому Волжскому мосту, Первомайской набережной до Ленинградской заставы.
6 ноября1977 года — по новому кольцу в микрорайоне «Южный» начинается регулярное движение.
Сентябрь 1985 года — на троллейбусной линии по берегу Лазури проводился V Всероссийский конкурс молодых водителей троллейбусов.
6 ноября1986 года — открыт маршрут № 10 «улица Левитана — Железнодорожный вокзал». В середине 1980-х годов в Северо-Западной промзоне было начато строительство троллейбусного депо № 2 на 100 машиномест по адресу: ул. Паши Савельевой, д. 45, стр. 3. Депо было построено, но в эксплуатацию не вводилось; в 2000-е годы приобретено ОАО «Тверской лакокрасочный завод».
Открыт новый маршрут № 5: «Химинститут — Кинотеатр „Россия“».
Маршруты № 1 и № 7 продлены до завода Центросвар.
22 декабря2008 года — открыт маршрут № 6 «Кинотеатр „Россия“ — Театральная площадь — завод Центросвар» (проработал около полугода).
6 ноября2015 года — остановка «Кинотеатр „Россия“» переименована в «Бульвар профсоюзов».
26 декабря2015 года — утверждена новая транспортная сеть, которая заработает 5 января 2016 года.
10 июля2017 года — полное прекращение троллейбусного движения на участке «площадь Гагарина» — «Химинститут»; вместо троллейбусов на маршрут № 5 будут выпущены три автобуса, а сам маршрут будет продлён до ул. Зелёная[11]; при этом, из и до самого Химинститута будет совершаться только четыре рейса в сутки, а остальные будут совершаться в укороченном варианте до площади Гагарина.
18 февраля 2020 года — отключение проводов от электричества в микрорайоне Южный, троллейбусы разворачиваются на кольце Октябрьского проспекта.[12]
Февраль 2020 года — происходят периодические отключения сети от электроэнергии, а также обрывы проводов.[13][14]
13 апреля 2020 года — Последний день работы троллейбуса в Твери. Закрыл движение троллейбуса в городе борт № 28 Тролза-5275.05 «Оптима».
20 мая 2021 года — начат демонтаж ремонтных боксов на территории троллейбусного депо с целью расчистки площадки под строительство мультимедийного центра «Россия — моя история»[15]
Декабрь 2009 года — прибытие 9 троллейбусов модели ЛиАЗ-5280 (борт: 2, 4, 14, 67, 68, 71, 72, 74, 76).
25 октября2010 года — прибытие 4 троллейбусов модели АКСМ-32102 (машина, поступившая в мае 2009 года и отправленная на завод осенью 2010 года, прибыла в Тверь повторно; борт: 9, 19, 27, 78).
15 ноября и 18 ноября2011 года — прибытие 2 троллейбусов Тролза-5275.03 «Оптима» (цена одной машины — 6,2 млн р.[16]; борт: 81, 82).
Примечания: М музейный; ПГ пригородный, МГ междугородний, в скобках указан конечный пункт; Сл служебный; 1 троллейбусные системы аннексированного в 2014 году Россией Крыма
