Кар'єра Тіма Говарда почалася в 1997 році у клубі «Норт-Джерсі Імперіалс» ліги USISL. Роком пізніше підписав професійний контракт з клубом «Метростарз». Він дебютував в переможній грі над «Колорадо Репідз» (4:1). У своєму першому повному сезоні (2000/01) Говард був обраний до «Команди всіх зірок MLS». Він також отримав титул «Найкращий воротар року MLS».
У січні 2003 року Говардом зацікавився англійський «Манчестер Юнайтед». Незважаючи на проблеми, трансфер був виконаний в строк і Говард міг приєднатися до своїх колег на гастролях до США. Він замінив Фаб'єна Бартеза як основного воротаря. У «Манчестер Юнайтед» Говард та Рой Керролл поперемінно були основними воротарями. Наприкінці сезону 2005/06 Говард продовжив контракт строком до 2009 року. Команда в той же час запросила нового досвідченого воротаря Едвіна ван дер Сара. Тім Говард був незадоволений цім та казав що не став би підписувати контракт, якби знав про прихід ван дер Сара.
У 2006 році Тім Говард був відданий в оренду «Евертону» на сезон 2006/07. У 2007 році він підписав постійній контракт з цим клубом. За перехід Говарда «Евертон» заплатив «Манчестеру» 3 мільйони фунтів стерлінгів[2]. У сезоні 2011/12 року Говард забив свій перший гол у професійній кар'єрі — у матчі проти «Болтон Вондерерз» (2:1), відзначившись з відстані у 101 ярд (92,3544 м). Говард став лише четвертим воротарем, який забив гол в англійській Прем'єр-лізі з моменту її заснування в 1992 році[3]. Пізніше в інтерв'ю Говард заявив, що для воротаря дуже прикро пропускати подібні м'ячі, тому через солідарність із воротарем «Болтона» Адамом Богданом він відмовився святкувати свій гол разом із командою, назвавши свій гол «жорстоким»[4][5][6].
Після 10 років у складі «Евертона», за які Говард провів понад 400 матчів в усіх турнірах, 2016 року він вирішив повернутися в MLS і став основним воротарем «Колорадо Рапідз»[7]. 22 січня 2019 року Говард оголосив, що сезон 2019 року стане його останнім сезоном на професіональному рівні[8]. 6 жовтня 2019 року Говард зіграв прощальний матч за «Колорадо»[9].
4 березня 2020 року Говард оголосив про повернення до футболу, підписавши контракт з клубом «Мемфіс 901» з чемпіонату USL, де він також був спортивним директором і міноритарним власником[10]. У новій команді Говард був запасним воротарем, зігравши лише 6 іграх, і у грудні 2020 року остаточно завершив ігрову кар'єру.
Надалі Говард був основним воротарем на Кубку конфедерацій 2009 року в ПАР, зігравши в тому числі і у півфіналі, в якому Сполучені Штати обіграли збірну Іспанії (2:0), яка тоді займала перше місце в рейтингу збірних ФІФА. Вісім сейвів принесли Говарду його перший «сухий матч» на турнірі. Не зважаючи на те, що американці поступились у фіналі, програвши 2:3 збірній Бразилії, Говард був нагороджений «Золотою рукавичкою» як найкращий воротар турніру[12].
Наступного року Говард був основним воротарем воротарем на чемпіонаті світу 2010 року в ПАР і був визнаний найкращим гравцем у матчі проти збірної Англії (1:1), який став для нього дебютним на чемпіонатах світу[13]. Гольовий пас Говарда на Лендона Донована допоміг США забити єдиний переможний гол у останньому матчі групового етапу проти збірної Алжиру (1:0), що дозволив американцям вийти у 1/8 фіналу[14]. Там у матчі проти збірної Гани Говард пропустив два м'ячі і його команда програла 1:2 та покинула турнір.
Надалі Говард зіграв в усіх матчах Золотого кубка КОНКАКАФ 2011 року, допомігши американцям дійти до фіналу змагання. Пропустивши у ньому 4 м'ячі, через які США програли Мексиці 2:4 і не здобути трофей, Говард зробив суперечливу заяву щодо післяматчевої церемонії. Вручення трофеїв було проведено повністю іспанською мовою, незважаючи на те, що турнір проходив у Сполучених Штатах. Говард сказав, що це була «ганьба», і якби фінал відбувся в Мехіко і виграли Сполучені Штати, церемонія не проходила б англійською мовою[15].
7 червня 2014 року, під час підготовки до чемпіонату світу 2014 року, Говард провів свій 100-й матч за збірну США у товариському матчі проти збірної Нігерії (1:2)[16]. На самому «мундіалі» 22 червня Говард був визнаний найкращим гравцем матчу з Португалією, в якому він допоміг своїй команді здобути нічию 2:2[17]. 1 липня Говард знову був визнаний найкращим гравцем матчу, незважаючи на те, що Сполучені Штати програли Бельгії з рахунком 1:2 після додаткового часу в 1/8 фіналу[18]. Під час матчу він побив рекорд за кількістю сейвів у матчі чемпіонату світу — 15[19][20][21].
Після чемпіонату світу, у серпні 2014 року, Говард попросив тренера збірної США Юргена Клінсманна дати йому відпочинок від матчів збірної до вересня 2015 року[22]. В результаті він пропустив Золотий кубок 2015 року
Надалі Говард зіграв з командою на Кубку Америки 2016 року, а також став переможцем Золотого кубка КОНКАКАФ 2017 року. Проте, після того, як збірна США не пройшла кваліфікацію на чемпіонат світу 2018 року після несподіваної виїзної поразки від збірної Тринідаду і Тобаго 10 жовтня 2017 року[23], Говард більше не грав за збірну. Зі 121 матчем він є воротарем з найбільшою кількістю проведених матчів в історії чоловічої збірної США[24].