Брокхофф начал заниматься баскетболом в Австралийском спортивном институте, где на него обратили внимание тренеры Университета Валпарейзо в штате Индиана. В последние два сезона выступления за университет (2011/2012, 2012/2013) Райан стал лидером команды со средней результативностью 15,7 очка и 7,3 подбора, получив почетное упоминание среди лучших игроков-студентов США по версии Asssociated Press.
Летом 2015 года Брокхофф пробовал себя в Летней лиге НБА[3]. В 5 матчах за «Денвер Наггетс» в среднем набирал 4,4 очка и 1,6 подбора.
В сентябре 2015 года подписал трёхлетний контракт с краснодарским «Локомотив-Кубань»[4].
6 августа 2018 года Брокхофф подписал контракт с командой «Даллас Маверикс»[5]. В сезоне 2018/19 Брокхофф сыграл в 42 матчах[6].
23 марта 2019 года в матче с «Голден Стэйт Уорриорз» он набрал максимальные в сезоне 17 очков[6]. Брокхофф остался в «Маверикс» на сезон 2019/20, но был отчислен 11 февраля 2020 года[7]. В свой второй сезон он сыграл в 17 матчах[8].
В июне 2020 года Брокхофф подписал контракт с командой «Филадельфия Севенти Сиксерс» на рестарт сезона НБА 2019/20[9], но в итоге не присоединился к команде[10]. Брокхофф вновь присоединился к «Сиксерс» в ноябре 2020 года[11], но был отчислен после тренировочного лагеря в середине декабря до начала сезона 2020/21[12].
15 февраля 2021 года Брокхофф подписал контракт с командой «Саут-Ист Мельбурн Феникс» на оставшуюся часть сезона НБЛ 2020/21[13]. В среднем за игру он набирал 7,5 очка и делал 3,5 подбора[14].
28 июня 2021 года Брокхофф переподписал контракт с «Феникс» на два года[15]. В марте 2022 года он получил травму плеча, которая вывела его из строя на четыре недели.
В начале сезона НБЛ 2022/23 Брокхофф выбыл на длительный срок из-за травмы бедра, а в январе 2023 года он получил травму паха, из-за которой выбыл до конца регулярного чемпионата[16].
12 июля 2023 года Брокхофф объявил о завершении карьеры игрока[17][18].
Сборная Австралии
За сборные Австралии разных возрастов Райан выступает с 2008 года. В составе студенческой сборной он впервые сыграл на Универсиаде-2011 в Шэньчжэне, а в 2013 году в финале казанской Универсиады уступили в финале студенческой сборной России.
↑Mavericks sign Ryan Broekhoff(амер. англ.). The Official Home of the Dallas Mavericks (6 августа 2018). Дата обращения: 13 июля 2023. Архивировано 28 ноября 2020 года.
↑Ryan Broekhoff(англ.). National Basketball League | NBL Australia | Australia's Basketball League. Дата обращения: 13 июля 2023. Архивировано 22 марта 2023 года.
↑Broekhoff Back with the Phoenix(англ.). National Basketball League | NBL Australia | Australia's Basketball League. Дата обращения: 13 июля 2023. Архивировано 28 июня 2021 года.