Підводний човен проходив службу в лавах французького флоту.
1 вересня 1939 року, коли вторгненням нацистської Німеччини в Польщу почалася Друга світова війна, «Вестале» дислокувався в Бізерті в Тунісі у складі 17-ї дивізії підводних човнів 6-ї ескадри, складової 4-ї флотилії в Морській префектурі IV. Також до дивізії входили однотипні підводні човни «Аретуз», «Аталанте» і «Султан». 3 вересня 1939 року Франція вступила у війну на боці союзників.
Після перемир'я в червні 1940 року «Вестале» служив у військово-морських силах Франції Віші. У листопаді 1940 року «Вестале» роззброєний разом з підводними човнами «Архімед», «Аурор», «Псифі», «Султан», «Аретуз», «Аргонаут» і «Ореада», коли перебував у Тулоні.
9 грудня 1940 року 17-та дивізія підводних човнів — тепер скорочена до «Вестале», «Аретуз» і «Султан» — вирушила з Тулона разом із підводним човном «Архімед» і військовим шлюпом «Командант Борі», який прямував до Касабланки у Французькому Марокко. З Касабланки 17-та дивізія підводних човнів рушила до Дакара в Сенегалі. «Аталанте» пізніше приєднався до них там і знову став частиною дивізії.
4 березня 1942 року чотири підводні човни 17-ї дивізії підводних човнів вирушили з Касабланки в Тулон, де вони мали пройти модернізацію. Після завершення робіт на всіх чотирьох підводних човнах 17-та дивізія вирушила з Тулона 30 вересня 1942 року, щоб повернутися до Касабланки.
Після припинення бойових дій між союзними та французькими військами у Французькій Північній Африці, французькі сили в Африці, включаючи «Вестале», приєдналися до сил Вільної Франції. Човен увійшов до складу Вільних французьких військово-морських сил.
У листопаді 1943 року «Вестале» перебував в Орані і все ще входила до складу 17-ї дивізії підводних човнів разом із «Аретузою», «Аталанте» та «Ла Султан». У 1944 році він був одним з п'яти французьких підводних човнів другого класу, які все ще діяли, разом з «Амазон», «Кюрі», «Доріс» і «Султан». У серпні 1945 року, коли Друга світова війна закінчилася капітуляцією Японії, корабель був частиною групи підводних човнів «Оран» і чекав переведення в резерв.