Оливия Тирлби родилась в Нью-Йорке в семье подрядчика (отец) и менеджера по работе с клиентами (мать)[3][4]. Росла на Манхэттене в районе Ист-Виллидж, училась в школе «Friends Seminary» в районе Грамерси[5]. После окончания школы, Оливия стажировалась в нью-йоркском театре «Глобус», затем окончила Королевскую академию драматического искусства в Лондоне и ускоренный курс Британской академии театра и кино.
С 2006 года она начала активно сниматься в кино[6][7], первыми её ролями были роли второстепенных персонажей в фильме «Потерянный рейс» и сериале «Похищенный». В 2007 сыграла роль Лии в фильме «Джуно», где её партнёром была Эллен Пейдж. В 2008 году снялась в фильме «Безумие», который получил приз зрительских симпатий на кинофестивале Сандэнс[5]. В том же году она проходила пробы на роль в фильме Сета Рогена «Ананасовый экспресс: Сижу, курю», однако её заменила Эмбер Хёрд[8].
Периодически Оливия играет в театре: в 2008 году сыграла Молли в постановке «Farragut North» театра Линды Гросс, в 2012 году в постановке «Lonely, I’m Not» театра «Second Stage Theatre»[9]
В 2011 вышел фильм «Маргарет», в котором Тирлби приняла участие, в том же году она снялась в фантастическом боевике «Фантом», который спродюсировал Тимур Бекмамбетов.
В 2011 году стала участницей «Проекта самоочевидных истин» скандально известной актрисы и фотографа iO Tillett Wright[англ.]. В интервью журналу «Brooklyn Magazine» сделала каминг-аут как бисексуалка[13]
