1 мая 2014 года было объявлено о приобретении франшизы лиги USL Pro для Сент-Луиса, которая начнёт выступление в 2015 году, детско-юношеской командой «Сент-Луис Скотт Галлахер». Также стало известно, что клуб будет проводить свои домашние матче на стадионе «Соккер Парк» вместимостью 5500 мест, расположенном в Фентоне, юго-западном пригороде Сент-Луиса. Главным тренером клуба был назначен Дейл Шилли, директор СЛСГ по юношеским программам развития в Иллинойсе[1][2].
2 июня 2014 года франшиза получила название — футбольный клуб «Сент-Луис»[3].
13 января 2015 года клуб подписал первого игрока, им стал уроженец Сент-Луиса Майк Амберсли[4].
16 января 2015 года «Сент-Луис» заключил соглашение об аффилиации с клубом MLS «Чикаго Файр»[5][6][7].
Свой дебютный матч «Сент-Луис» провёл 28 марта 2015 года против «Луисвилл Сити», потерпев поражение со счётом 0:2[8]. Первую победу клуб добыл 2 апреля 2015 года в своём втором матче, обыграв со счётом 2:0 «Талсу Рафнекс»[9]. Автором первого гола в истории клуба стал ямайский нападающий Джереми Линч, отличившийся на 42-й минуте[10].
16 мая 2016 года «Сент-Луис» объявил о приобретении команды Премьер-лиги развития «Спрингфилд Синерджи» и переименовании её в «Сент-Луис U-23»[11]. 15 августа 2016 года Дейл Шилли был уволен, исполняющим обязанности главного тренера был назначен Тим Лионард[12][13]. 12 октября 2016 года «Сент-Луис» представил Преки в качестве нового главного тренера[14][15].
15 февраля 2017 года «Сент-Луис» и «Чикаго Файр» объявили о прекращении двухлетнего сотрудничества, не перезаключив соглашение об аффилиации[16]. 19 ноября 2017 года «Сент-Луис» расстался с Преки по взаимному согласию сторон. В сезоне 2017 клуб в Восточной конференции финишировал на 12-м месте, не сумев пробиться в постсезон[17][18]. 20 ноября 2017 года главным тренером «Сент-Луиса» был назначен Энтони Пьюлис, ранее тренировавший «Орландо Сити B»[19][20].
В сезоне 2018 «Сент-Луис» впервые в своей истории, за четыре года в USL, пробился в плей-офф, заняв в Западной конференции 8-е место, дававшее последнюю путёвку в игры на вылет, но выбыл в первом раунде, проиграв победителю конференции «Ориндж Каунти» со счётом 0:4[21].
4 января 2020 года Энтони Пьюлис покинул клуб по взаимному согласию сторон ради работы в MLS[28], главным тренером был назначен Стив Триттшу[29][30][31]. 25 августа 2020 года «Сент-Луис» объявил о прекращении своей деятельности по окончании сезона 2020 из-за финансовых последствий пандемии COVID-19[32][33]. Свой заключительный сезон «Сент-Луис» завершил в полуфинале Восточной конференции плей-офф Чемпионшипа ЮСЛ, уступив «Луисвилл Сити» со счётом 0:2[34].
.svg){kind=small}
