O seu pai morreu em 1573, quando ele tinha apenas três anos de idade. Uma vez que, na altura, o seu irmão mais velho, Frederico Guilherme I também era menor de idade, o ducado de Saxe-Weimar (que, incialmente, tinha sido atribuído a João) foi governado por uma regência. Em 1586, o seu irmão mais velho atingiu a maioridade e passou a controlar completado o ducado, incluindo Weimar. No entanto, acabaria por morrer em 1602 e foi João quem herdou todo o ducado, uma vez que os seus sobrinhos (os irmão do seu falecido irmão), eram menores de idade.
João interessava-se mais por ciências da natureza e pelas artes do que pelo governo e, por isso, assumiu a regência em nome dos seus sobrinhos com pouca vontade. No entanto, quando eles exigirama sua herança em 1603, ele resistiu às suas exigências. Finalmente, João e os seus sobrinhos fizeram um tratado no qual dividiram o ducado: Altemburgo ficou para os filhos de Frederico Guilherme I, e Weimar-Jena ficou para João.
Esta linha de Saxe-Altemburgo extinguiu-se em 1672, e todas as suas posses passaram para a linha de Saxe-Weimar, os descendentes de João.
João Ernesto I, Duque de Saxe-Weimar (21 de Fevereiro de 1594 – 6 de Dezembro de 1626), duque de Saxe-Weimar de 1615 até à sua morte. Morreu solteiro e sem descendência.
Cristiano Guilherme de Saxe-Weimar (nascido e morto a 6 de Abril de 1595).
Frederico de Saxe-Weimar (1 de Março de 1596 – 19 de Agosto de 1622), morreu em batalha em Fleurus, na Bélgica, aos vinte-e-seis anos de idade.
João de Saxe-Weimar (31 de Março de 1597 – 6 de Outubro de 1604), morreu aos sete anos de idade.
João Frederico, Duque de Saxe-Weimar (19 de Setembro de 1600 – 17 de Outubro de 1628), duque conjunto de Saxe-Weimar. Morreu na prisão aos vinte-e-oito anos de idade.
