Hunter frequentou a Friends' Central School em Wynnewood, Pensilvânia. Em seu terceiro ano, ele teve médias de 21,6 pontos, 11,0 rebotes e 5,0 assistências, sendo nomeado Jogador do Ano da Pensilvânia.
Em seu último ano, Hunter teve médias de 23,5 pontos, 9,8 rebotes, 3,0 assistências e 2,5 bloqueios. Ele foi classificado como um recruta de quatro estrelas e classificado como o 72º recruta geral e o 14º melhor Ala da turma do ensino médio de 2016.[2]
Durante sua temporada de calouro, Hunter marcou dois dígitos em 16 jogos. Durante um jogo contra Louisville, ele marcou uma cesta de 3 pontos para vencer o jogo no estouro do cronometro.[4] Hunter quebrou o pulso durante o Torneio da ACC de 2018 e não pôde jogar no Torneio da NCAA de 2018.[5] Sem Hunter, Virgínia perdeu no primeira rodada para UMBC. Após esta temporada, Hunter foi nomeado para a equipe de Novatos da ACC, além de ser nomeado o sexto homem do ano na ACC. Em sua temporada de calouro, Hunter registrou médias de 9,2 pontos e 3,5 rebotes.[6] Hunter anunciou mais tarde que voltaria à Virgínia para a temporada de 2018–19, apesar das especulações de que ele poderia ir para o draft da NBA em 2018.[7]
Em sua segunda temporada, Hunter teve médias de 15,2 pontos e 5,1 rebotes.[8] Ele ajudou a levar Virgínia ao Torneio da NCAA de 2019. Eles venceriam o título batendo Texas Tech por 85-77 na final.[9] Hunter registrou 27 pontos e 9 rebotes, incluindo a cesta que empatou o jogo com 12,9 segundos restantes no relógio.
Após sua segunda temporada, Hunter anunciou sua intenção de renunciar às duas últimas temporadas de elegibilidade universitária e se declarar o Draft da NBA de 2019.[10]
Em 24 de outubro de 2019, Hunter fez sua estreia na NBA em uma vitória de 117-100 sobre o Detroit Pistons e registrou 14 pontos e dois rebotes.[14]
Hunter começou a temporada de 2020-21 como titular dos Hawks.[15] Em 24 de janeiro de 2021, Hunter marcou 33 pontos contra o Milwaukee Bucks.[16] Em seu 18ª jogo na temporada, Hunter sofreu uma lesão no joelho em um jogo contra o Washington Wizards.[17] No intervalo para o All-Star Game, Hunter tinha médias de 17,2 pontos e 5,4 rebotes, levando a NBA a incluí-lo no elenco do Rising Stars do All-Star Game.[18] Em 9 de junho de 2021, os Hawks anunciaram que Hunter passaria por uma cirurgia para reparar um menisco direito rompido e ficaria fora pelo restante da temporada.[19]
Em 26 de abril de 2022, Hunter marcou um recorde pessoal de 35 pontos e pegou 11 rebotes. Apesar de seu esforço, os Hawks perderam o jogo por 97–94 contra o Miami Heat, sendo eliminados dos playoffs em cinco jogos.[20]
Em 17 de outubro de 2022, Hunter concordou com uma extensão de contrato de quatro anos e US$95 milhões com os Hawks.[21]
Em 13 de janeiro de 2023, Hunter marcou 26 pontos, acertando um recorde pessoal de seis arremessos de três pontos, na vitória por 113–111 sobre o Indiana Pacers.[22]