初代のジャマイカ駅はLIRR本線の終着駅として1836年に建てられたもので、現在のものより0.4マイルほど東にあった。1869年には改修されている。また、これとは別に近接する形でロングアイランド・サウスサイド鉄道(South Side Railroad of Long Island、現在のLIRRの路線のうちロングアイランドの南側、大西洋側を走る路線群を建設した会社。 )のジャマイカ・ビーバー・ストリート駅(Jamaica Beaver Street)があった。この両者が1912年から13年にかけて統合され、現在のジャマイカ駅となっている。新しいジャマイカ駅は立地にやや不満があり、繁華街からはやや外れたところになってしまった。このためLIRRはジャマイカの東側、初代ジャマイカ駅の近くにユニオン・ホール・ストリート駅(Union Hall Street)を作り利便性を確保した。しかし、同駅は他の駅とも近いことから1976年に廃止されている。
2006年にロングアイランド鉄道を運営するMTAは3億8700万ドル(このうち1億ドルはニューヨーク・ニュージャージー港湾公社が負担)と5年の歳月をかけた当駅の改良工事を完成させた。この工事ではLIRRと市営地下鉄駅間にエレベーターが設置されたほか、LIRRとエアトレインの乗り換え口にはガラスと鉄骨を組み合わせた大きな屋根が設置された。