Stabilitasi con la sua famiglia a Hollywood nel 1925, vi vinse un premio di bellezza, debuttando al cinema con The Golden Bed. L'anno seguente fu scelta tra le tredici WAMPAS Baby Stars ma la sua carriera ebbe una svolta solo quando nel 1929 si fece notare con le brillanti interpretazioni in L'allegra brigata e in Funamboli con Clara Bow.
Ottenuto un contratto con la Fox, recitò in due anni in tredici film, da Saluto militare a Good Sport ma senza essere impegnata in ruoli da protagonista, bensì in quelli più marginali della bionda e simpatica svampita. Finito il rapporto con la Fox, interpretò ruoli analoghi in film di altre case, compresi otto cortometraggi comici prodotti da Mack Sennett nel 1933. Per Hal Roach nel 1935 interpretò altri tre corti con Charley Chase.
Negli anni cinquanta ebbe soltanto piccole parti in tre film e dal 1953 al 1961, anno in cui lasciò definitivamente il mondo dello spettacolo dopo più di 150 film, apparve in alcune serie televisive. Si sposò il 29 ottobre 1955 ma divorziò dopo tre mesi. Nel 1965 ottenne una stella sulla Hollywood Walk of Fame. Joyce Compton morì nel 1997 a novant'anni al Motion Picture and Television Hospital di Woodland Hills e fu sepolta nel Forest Lawn Memorial Park di Hollywood.
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