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En 1981, il est engagé comme illustrateur par Konami, où il est chargé de concevoir des posters de jeux vidéo. Il se voit ensuite confier la réalisation d'un jeu de voiture, mais n'appréciant pas le concept du jeu, il développe en secret Time Pilot (1982) qui deviendra un standard du shoot them up puis en 1983 Gyruss.
En 1983, il quitte Konami et rejoint Capcom, qui n'était alors qu'une petite société. Il travaille dans le département des jeux d'arcade et crée 1942.
À partir de 1996, il obtient le poste de CEO (Chief Executive Officer, directeur général) de la compagnie Flagship, qui est spécialisée dans la création de scénarios de jeux vidéo. Il est COO (Chief Operating Officer, directeur opérationnel) de Capcom quand il quitte la société.
En juillet 2003, il fonde Game Republic et y assume les postes de président et de CEO.
En juin 2011, Game Republic ferme pour cause de dettes. Okamoto se retire du jeu-vidéo sur consoles et se tourne vers le jeu mobile.