L'équipe féminine des Whitecaps est fondée en 2001 par la fusion des Angels de Vancouver, un club de football féminin qui évoluait dans la Women's Premier Soccer League, et de la vieille équipe féminine des 86ers de Vancouver, qui évoluait dans la W-League. La nouvelle équipe est initialement appelée «Breakers de Vancouver», mais elle est renommée «Whitecaps» en 2003. À partir de 2003, l'équipe joue dans la Conférence Ouest de la W-League[2], le premier niveau féminin au Canada. Les couleurs de l'équipe sont le bleu et le blanc.
L'équipe féminine fait partie prenante du club Whitecaps de Vancouver, qui possède une équipe masculine dans la Major League Soccer et une équipe de jeunes, le Vancouver Whitecaps Residency, jouant dans la Premier Development League. En 2010, les 3 équipes des Whitecaps disputent leurs matchs à domicile au Stade Swangard (5 288 places) dans la ville de Burnaby, à 11 kilomètres à l'est de Vancouver. Pour les saisons 2011 et 2012, l'équipe féminine des Whitecaps joue chacun de ses matchs à domicile dans une ville différente de la périphérie urbaine de Vancouver [3].
En , les Whitecaps dissolvent l'équipe féminine[4]. Dans un communiqué de presse, Rachel Lewis, la directrice de l'exploitation des Whitecaps, explique que les Whitecaps dissolvent leur équipe féminine car de plus en plus des joueuses cadres partent jouer en National Women's Soccer League et que, en conséquence, l'équipe n'a plus sa place[4]. Cependant, les académies pour les filles sont préservées[4].
L'académie
En 2015, les Vancouver Whitecaps montent un partenariat avec la fédération canadienne et la fédération de Colombie-Britannique pour mettre en place un centre de formation. L'équipe est nommée Vancouver Whitecaps FC Girls Elite Academy.
En 2022, les Whitecaps remportent la Ligue1 BC devant le Varsity FC. Elles réitèrent la performance en 2023 face aux TSS Rovers[5], et décrochent leur premier titre interprovincial en battant le CF Montréal 2-1[6].
En avril 2024, la CONCACAF annonce que l’équipe de l’académie des jeunes joueuses des Whitecaps participera à la première édition du Coupe des champions féminine de la CONCACAF en tant que le champion de la Ligue1 Canada au 2023[7]. Axel Schuster, le directeur sportif des Whitecaps, dit que la participation à la coupe des champion sera un «accélérateur» pour rétablir l’équipe professionnelle féminine, et que l’équipe qui participera à la coupe des champions se composera des joueuses adolescentes de l’académie et des joueuses additionnels qui ont plus de l’expérience[8].
Après avoir remporté le tournoi interprovincial de la Ligue1 Canada face au CS Mont-Royal Outremont, les Whitecaps remportent le tour préliminaire de Coupe des champions 1-0 face à l'Alianza FC[9].
L'équipe féminine des Whitecaps est réputée pour avoir les assistances les plus nombreuses dans toute la W-League. Lors des matchs à domicile, les Whitecaps femmes sont appuyés par des foules bruyantes de 1 500 à 2 000 supporteurs en moyenne par match[24].