Lindsey Hunter, dont l'idole d'enfance est l'ancien meneur des Pistons de DétroitIsiah Thomas, fait sa carrière universitaire dans l'équipe des Jackson State Tigers de l'université d'État de Jackson, une équipe de bas niveau. Il marque 20,1 points, donne 3,7 passes décisives et prend 3,2 rebonds par rencontre. Il obtient de nombreuses distinctions universitaires et le numéro de son maillot (11) est depuis retiré à Jackson State. Il possède aussi 12 records de son équipe universitaire, dont le maximum de points inscrits en une saison (907) et de paniers à trois points réussis sur tout le cursus (293).
Hunter est drafté en NBA en 1993, en 10e position par les Pistons de Détroit. Il joue meneur derrière Isiah Thomas. Durant sept ans, il marque entre 7,5 points en 1994 et 14,2 points en 1997, avec même un record sur une rencontre de 37 points contre les Nets du New Jersey, le .