En 1949, il est recruté comme maitre enseignant en afrikaans et néerlandais à l'université du Cap. C'est à cette époque qu'il rédige sa principale œuvre Digters van Dertig consacrée aux poètes années 1930.
En 1954, il remporte le prix Hofmeyer (qu'il remporte encore en 1966 et 1980) ainsi que d'autres distinctions tout au long de sa carrière. En 1956, il effectue son premier grand voyage en Europe grâce à la bourse Rembrandt.
En 1957, son conte de Noël fait scandale parce qu'il fait le récit de la naissance d'un enfant Jésus de couleur dans un faubourg du Cap.
En 1976, Dirk Opperman se retrouve plongé dans le coma pendant 7 mois. Il survit et décrira cette expérience quelques années plus tard dans Uit 'n bamboesstok.