Criado en la cantera del Dinamo Tiflis,[4] debutó en el primer equipo el 29 de septiembre de 2017, a los 16 años, en un partido de la Erovnuli Liga empatado a uno contra el Kolkheti-1913 Poti.[5] El 11 de noviembre siguiente, encontró su primer gol profesional con la camiseta del Dinamo, al marcar el último tanto (1-0) contra el Shukura Kobuleti.[6]
En marzo de 2018, fichó por el Rustavi. Su experiencia en el nuevo club sólo duró una temporada, en la que marcó tres goles en 18 partidos.[7]
El 15 de febrero de 2019 se marchó al Lokomotiv Moscú en calidad de cedido hasta el final de la temporada.[8] Con los moscovitas disputó un total de 10 partidos, en los que también marcó un gol en la Liga Premier de Rusia, en la victoria por 4-0 de local contra el Rubin Kazán.[9] El 22 de mayo, el Lokomotiv Moscú ganó la Copa de Rusia, venciendo al Ural Ekaterimburgo en la final; Kvaratsjelia tomó el relevo en los últimos minutos del partido, ganando así el primer trofeo de su carrera.[10] El 1 de julio, el club anunció que no rescataría al jugador, a pesar de la decepción del entrenador Yuri Siomin.[11]
Rubin y Dinamo Batumi
El 6 de julio regresó a Rusia y firmó un contrato de cinco años con el Rubin Kazán.[12] Debutó el 15 de julio siguiente, contra su club anterior, el Lokomotiv Moscú, y también marcó el gol del 1-1 final, su primer tanto con la nueva camiseta.[13] Terminó la temporada 2019-20 con 3 goles en 27 partidos, siendo a la postre nombrado mejor joven de la competición.[14] Mejoró su rendimiento la temporada siguiente, marcando 4 goles en 23 partidos, y llamando la atención de los grandes clubes de Europa.[15] En diciembre de 2020, fue elegido mejor jugador georgiano del año.[16] El 26 de mayo de 2021 fue nombrado mejor jugador joven de la liga rusa por segunda temporada consecutiva.[17] El 5 de agosto de 2021 debutó en competiciones europeas, en el partido de ida de la tercera ronda de clasificación de la Liga Europa Conferencia contra el Raków Częstochowa.[18] El 29 de diciembre fue elegido de nuevo futbolista georgiano del año.[19]
El 24 de marzo de 2022, rescindió su contrato con el Rubin Kazán debido a las supuestas críticas y amenazas dirigidas a él y a su familia, especialmente por su estancia en Rusia y las tensiones creadas tras la invasión rusa de Ucrania.[20][21] Kvaratsjelia decidió entonces regresar a su país y fichar por el Dinamo Batumi, firmando un contrato de dos años.[22] Debutó el 2 de abril en la victoria por 1-0 ante el Telavi.[23] El 18 de abril marcó sus dos primeros goles con su nueva camiseta, en la victoria por 5-2 contra el Gagra.[24] Terminó su corta experiencia en el club georgiano sumando 11 partidos totales y 8 goles, lo que le valió el nombramiento como mejor jugador de la primera parte de la Erovnuli Liga 2022.[25]
Napoli
El 1 de julio de 2022 se anunció su fichaje por el Napoli de forma permanente;[26] Kvaratsjelia eligió llevar el número 77.[27]
Debutó con el club italiano el 15 de agosto siguiente, en la primera jornada de la Serie A, contribuyendo con un gol y una asistencia en la victoria por 5-2 sobre el Hellas Verona.[28] En esa ocasión, se convirtió en el tercer jugador georgiano en marcar al menos un gol en la máxima categoría italiana, después de Kakha Kaladze y Levan Mchedlidze. El 21 de agosto, el extremo protagonizó el 4-0 en casa contra el Monza, válido para la segunda jornada del campeonato, en el que marcó su primer doblete con la camiseta azzurra.[29] Luego, el 3 de septiembre, marcó el gol decisivo en la victoria por 2-1 en casa del Lazio.[30] Cinco días después, el 8 de septiembre, también debutó en la Liga de Campeones, partiendo como titular en el partido de la fase de grupos contra el Liverpool: en esa ocasión, sirvió una asistencia para el gol de Giovanni Simeone, participando así en la victoria final de los napolitanos por 4-1.[31][32] El 5 de octubre marcó su primer gol en la máxima competición europea, contribuyendo también con una asistencia a su compañero Giovanni Di Lorenzo en la victoria por 6-1 en casa ante el Ajax.[33] El 26 de diciembre siguiente ganó el premio al mejor jugador georgiano del año por tercer año consecutivo.[34] A principios de 2023 fue nombrado mejor jugador del mes de febrero y marzo por la Lega Serie A,[35] convirtiéndose en la primera persona en ganar el premio tres veces en una misma temporada.[36] Con el Nápoles ganó el Scudetto en su año de debut en la liga italiana, siendo nombrado también mejor futbolista del torneo.[37] También ganó finalmente el premio al mejor joven de la temporada de la Liga de Campeones.[38]
El 6 de septiembre siguiente fue incluido en la lista de 30 candidatos al Balón de Oro 2023,[39] quedando finalmente en el puesto 17.[40] El 27 del mismo mes marcó su primer gol de la temporada 2023-2024, durante la victoria por 4-1 de local contra el Udinese, valedera para la sexta jornada de la Serie A.[41] A pesar de una temporada decepcionante para el equipo napolitano, que terminó en el 10º puesto de la tabla,[42] el rendimiento global del georgiano sigue siendo, no obstante, alto,[43] con 11 goles marcados y 9 asistencias proporcionadas en todas las competiciones.[44]
Incluso al año siguiente, con la llegada de Antonio Conte al banquillo napolitano, Kvaratskhelia siguió siendo uno de los pivotes del equipo,[45][46][47] con 5 goles y 3 asistencias en la primera mitad de la temporada. Sin embargo, en la apertura del mercado invernal, el jugador pidió oficialmente al club napolitano su venta,[48] también debido a la no renovación de su contrato y al interés de algunos grandes clubes europeos.[49][50] El delantero georgiano puso así fin a su aventura con la camiseta azzurra tras dos temporadas y media, en las que sumó un total de 107 partidos y 30 goles.[51]
Paris Saint-Germain Football Club
El 17 de enero de 2025, el club de la Ligue 1Paris Saint-Germain anunció el fichaje de Kvaratskhelia con un contrato hasta 2029.[52]