Criado en la cantera del Dinamo Tiflis,[3] debutó en el primer equipo el 29 de septiembre de 2017, en un partido de la Erovnuli Liga empatado a uno contra el Kolkheti-1913 Poti.[4] El 11 de noviembre siguiente, encontró su primer gol profesional con la camiseta del Dinamo, al marcar el último tanto (1-0) contra el Shukura Kobuleti.[5]
En marzo de 2018, fichó por el Rustavi. Su experiencia en el nuevo club sólo duró una temporada, en la que marcó tres goles en 18 partidos.[6]
Kvaratsjelia en abril de 2019, jugando para el Lokomotiv Moscú.
El 15 de febrero de 2019 se marchó al Lokomotiv Moscú en calidad de cedido hasta el final de la temporada.[7] Con los moscovitas disputó un total de 10 partidos, en los que también marcó un gol en la Liga Premier de Rusia, en la victoria por 4-0 de local contra el Rubin Kazán.[8] El 22 de mayo, el Lokomotiv Moscú ganó la Copa de Rusia, venciendo al Ural Ekaterimburgo en la final; Kvaratsjelia tomó el relevo en los últimos minutos del partido, ganando así el primer trofeo de su carrera.[9] El 1 de julio, el club anunció que no rescataría al jugador, a pesar de la decepción del entrenador Yuri Siomin.[10]
Rubin y Dinamo Batumi
El 6 de julio regresó a Rusia y firmó un contrato de cinco años con el Rubin Kazán.[11] Debutó el 15 de julio siguiente, contra su club anterior, el Lokomotiv Moscú, y también marcó el gol del 1-1 final, su primer tanto con la nueva camiseta.[12] Terminó la temporada 2019-20 con 3 goles en 27 partidos, siendo a la postre nombrado mejor joven de la competición.[13] Mejoró su rendimiento la temporada siguiente, marcando 4 goles en 23 partidos, y llamando la atención de los grandes clubes de Europa.[14] En diciembre de 2020, fue elegido mejor jugador georgiano del año.[15] El 26 de mayo de 2021 fue nombrado mejor jugador joven de la liga rusa por segunda temporada consecutiva.[16] El 5 de agosto de 2021 debutó en competiciones europeas, en el partido de ida de la tercera ronda de clasificación de la Liga Europa Conferencia contra el Raków Częstochowa.[17] El 29 de diciembre fue elegido de nuevo futbolista georgiano del año.[18]
El 24 de marzo de 2022, rescindió su contrato con el Rubin Kazán debido a las supuestas críticas y amenazas dirigidas a él y a su familia, especialmente por su estancia en Rusia y las tensiones creadas tras la invasión rusa de Ucrania.[19][20] Kvaratsjelia decidió entonces regresar a su país y fichar por el Dinamo Batumi, firmando un contrato de dos años.[21] Debutó el 2 de abril en la victoria por 1-0 ante el Telavi.[22] El 18 de abril marcó sus dos primeros goles con su nueva camiseta, en la victoria por 5-2 contra el Gagra.[23] Terminó su corta experiencia en el club georgiano sumando 11 partidos totales y 8 goles, lo que le valió el nombramiento como mejor jugador de la primera parte de la Erovnuli Liga 2022.[24]
Napoli
El 1 de julio de 2022 se anunció su fichaje por el Napoli de forma permanente;[25] Kvaratsjelia eligió llevar el número 77.[26]
Debutó con el club italiano el 15 de agosto siguiente, en la primera jornada de la Serie A, contribuyendo con un gol y una asistencia en la victoria por 5-2 sobre el Hellas Verona.[27] En esa ocasión, se convirtió en el tercer jugador georgiano en marcar al menos un gol en la máxima categoría italiana, después de Kakha Kaladze y Levan Mchedlidze. El 21 de agosto, el extremo protagonizó el 4-0 en casa contra el Monza, válido para la segunda jornada del campeonato, en el que marcó su primer doblete con la camiseta azzurra.[28] Luego, el 3 de septiembre, marcó el gol decisivo en la victoria por 2-1 en casa del Lazio.[29] Cinco días después, el 8 de septiembre, también debutó en la Liga de Campeones, partiendo como titular en el partido de la fase de grupos contra el Liverpool: en esa ocasión, sirvió una asistencia para el gol de Giovanni Simeone, participando así en la victoria final de los napolitanos por 4-1.[30][31]