Zanuck nació en Wahoo (Nebraska), hijo de Louise Torpin y Frank Zanuck, un hotelero de origen alemán. A los seis años, su familia se trasladaría a Los Ángeles a consecuencia de un mejor clima para la salud de Darryl. A los ocho años, ya sabría lo que es el mundo del cine interviniendo de extra en una película.
En 1917, se alista en el ejército estadounidense para luchar en la Primera Guerra Mundial en Francia. De vuelta al país, encuentra varios trabajos mientras se internta hacer un hueco como escritor. Zanuck consigue vender su primer guion al actor William Russell en 1922 y el segundo a Irving Thalberg. A partir de ahí y hasta 1929, trabajó con Mack Sennett en la Warner Brothers donde escribíría historias para Rin Tin Tin bajo pseudónimo.
En 1931, comienza a trabajar como productor y en 1933 deja la Warner para ponerse al servicio de la Twentieth Century Pictures con Joseph Schenck y William Goetz. En 1935, da un golpe de efecto magistral al comprar la Fox y fundar la 20th Century Fox (ahora 20th Century Studios). Zanuck sería el vicepresidente de este nuevo estudio y tomó un rol claramente intervencionista, donde controlaba todo el proceso de producción, rodaje y montaje de cada una de las películas. Según contaría Staiger:
«Zanuck supervisaba más de la mitad de la producción con diferentes grados de dominio sobre la misma. Zanuck tomaba las decisiones de compra de historias, controlaba las decisiones de las reuniones para debatir historias, escogía a los actores principales y aceptaba la opinión del director de selección de reparto en lo referente a papeles secundarios. Pero aunque este control era evidente en la etapa previa al rodaje, por lo general dejaba a los realizadores solos en el plató. De acuerdo con su ayudante, algunos directores tenían libertad para rodar como mejor les pareciera mientras otros tenían que seguir el guion o consultar con el productor. Zanuck volvía a entrar en juego durante la producción posterior al rodaje. Mientras revisaba las primeras pruebas, daba instrucciones al montador, dictaba comentarios al director y escogía las tomas y su disposición. »
Pero lo que destaca de Zanuck era el sexto sentido que poseía para conocer qué películas podían ser un éxito de taquilla y cuáles no. Así y bajo su tutela, llegaron éxitos como La marca del zorro (1940), ¡Qué verde era mi valle! (1941), Las uvas de la ira (1940) (con Zanuck consultando con John Steinbeck y reescribiendo muchas escenas clave de la obra de John Ford).
En la Segunda Guerra Mundial, sirvió como supervisor de la Signal Corps filmando la invasión del Norte de África, cosa por la que fue condecorado con la Legión del Mérito. Después de la caída alemana, realizó documentales en el Pacífico.
Después de servir en el ejército en la guerra, vuelve a ponerse al frente del estudio sustituyendo a William Goetz. Y es que durante su ausencia, la compañía había visto como los grandes éxitos se lo llevaban las compañías rivales. Zanuck enseguida devolvió a la productora por la senda del éxito con su extraordinario sentido para conocer el gusto del público, con éxitos como La barrera invisible (1947), Pinky (1949) o Eva al desnudo (1950).
Como la mayoría de los estudios, Zanuck y la Fox buscaron métodos para intentar detener la entrada imparable de la televisión. Es por ello que Zanuck promocionó el sistema Cinemascope intentado dar al público una nueva experiencia visual. Pero también hizo que las producciones de las compañías crecieran 25 000 dólares por película. También en una de esas predicciones equivocadas de Zanuck sobre la televisión, dijo lo siguiente en 1946:
«La televisión no será capaz de conseguir ningún mercado después de los primeros seis meses. La gente se cansará rápidamente de ver cada día la misma caja.»
Durante la década de los 50, se retira del estudio para concentrarse en producciones independientes en Europa. Volvería a coger el control de la Fox en 1962, sustituyendo a Spyros Skouras, después de las diferencias que tendrían ambos productores por El día más largo. En esta película, Zannuck se encarga de dirigir algunas escenas así como en Cleopatra (1963). Convirtió a su hijo Richard D. Zanuck en jefe de producción y ambos dirigieron el estudio con mano de hierro hasta 1969. En mayo de 1971 Zanuck finalmente se retira.
Envuelto en controversia por su participación en la creación de la película racistaHam and Eggs at the Front (1927), Zanuck comenzó a abordar temas serios, abriendo nuevos caminos al producir algunas de las películas más importantes y controvertidas de Hollywood. Mucho antes de que estuviera de moda hacerlo, Zanuck incluyó temas como el racismo (Pinky), el antisemitismo (Gentleman's Agreement), la pobreza (Las uvas de la ira, Tobacco Road), la injusta explotación laboral y la destrucción del medio ambiente (¡Qué verde era mi valle!), y el maltrato institucionalizado de los enfermos mentales (Nido de víboras, 1949). Por sus contribuciones a la industria cinematográfica, Zanuck obtuvo tres Premios Irving G. Thalberg de la Academia de las Artes y las Ciencias Cinematográficas de los Estados Unidos (incluido el primero que se concedió); después de que Zanuck ganara el tercero, se cambiaron las reglas para limitar y que solo se pudiese otorgar un premio Thalberg a una sola persona. 20th Century Fox, el estudio que cofundó y dirigió con éxito durante tantos años proyecta películas en su Darryl F. Zanuck Theater.
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