Milnathort entwickelte sich als Marktort des nahegelegenen Burleigh Castle.[2] Zwischen 1780 und 1828 war Milnathort Standort der WhiskybrennereiHattonburn.[3][4] Im frühen 19. Jahrhundert half die Lage an der Kreuzung zweier Straßen zur Entwicklung der Ortschaft.[2] Im Jahre 2006 ließen starke Regenfälle den Back Burn, der durch Milnathort fließt, über die Ufer treten, was die Evakuierung eines Teils der Bevölkerung zur Folge hatte.[5]