Papst Paul VI. gründete die Güterverwaltung 1967 durch Zusammenlegung verschiedener früherer Ämter, u. a. der 1929 gegründeten Sonderverwaltung des Heiligen Stuhls. Diese verwaltete die Entschädigungssumme von 1,75 Milliarden Lire, die das Königreich Italien dem Vatikan auf Grund der Lateranverträge überwiesen hatte.[7]
Zu den Aufgaben des Amts gehörten die Finanzierung der Verwaltung der Gesamtkirche. Sie umfasste die ordentliche Abteilung für Kassenliquidität und Immobilienverwaltung als auch die Außerordentliche Abteilung für Kapitalanlagen (Wertpapiervermögen).
Die Leitung der Güterverwaltung war stets einem Kardinal vorbehalten. Zur Bewältigung seiner Aufgaben standen ihm weitere Kardinäle sowie ein Sekretär zur Seite.
Mit einem Motu Proprio vom 9. Juli 2014 übertrug Papst Franziskus die Aufgaben der ordentlichen Abteilung der Güterverwaltung und Immobilien an das Wirtschaftssekretariat.[8] Die Aufgaben, die bisher die außerordentliche Abteilung erfüllt hat, bleiben bei der APSA. Die Funktionen der APSA sind somit die eines Schatzamtes und der Zentralbank des Heiligen Stuhls und der Vatikanstadt.[4] Seit 2023 ist KurienerzbischofGiordano Piccinotti Präsident der APSA.