Ett gravfält från cirka 1800 f.Kr. med intilliggande bosättning är de första tecknen på en bebyggelse på platsen för staden. Det första skriftliga beviset på Ingolstadts existens är i Karl den stores testamente från 806. Omkring 1250 fick Ingolstadt stadsrättigheter och senare också rättighet att utge egna mynt.
Under första världskriget var den framtida franska presidenten Charles de Gaulle fängslad som krigsfånge i ett av Tysklands största fångläger och det var beläget vid staden. Under sin fångenskap genomför de Gaulle fem misslyckade rymningsförsök.
I staden finns biltillverkaren Audi och ett stort antal av dess underleverantörer och staden härbärgerar ännu fyra bryggerier. Ingolstadt är också en viktig kommunikationsknutpunkt i Bayern med sitt läge vid A9 mellan München och Berlin och en rangerbangård med anknytning till ett antal järnvägssträckningar i såväl nord-sydlig som öst-västlig riktning.
^Alle politisch selbständigen Gemeinden mit ausgewählten Merkmalen am 31.12.2023, Statistisches Bundesamt, 28 oktober 2024, läs online, läst: 16 november 2024.[källa från Wikidata]