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Hunter est drafté par les Twins du Minnesota à leur premier tour de sélection en 1993. Il joue pour la première fois en tant que coureur suppléant contre Baltimore, le . À partir de 1999, il commence à jouer régulièrement : 135 matchs sur 162. Il ne commettra qu'une seule erreur sur 292 possibles.
Après des blessures à répétition en 2003 et 2005, Hunter signe en 2007 avec les Angels de Los Angeles d'Anaheim. Il remplace alors Gary Matthews, Jr. quotidiennement au champ centre et s'impose comme un des leaders de l'équipe. En 2009, il est à nouveau sélectionné au match des étoiles, mais n'y participera pas, se blessant quelques jours avant le match.
Hunter aida les Angels à aller jusqu'aux séries éliminatoires en 2008 et 2009.
En 2009, il a une moyenne de ,299 avec 23 circuits et 90 points produits. Cette même année, Hunter a remporté le Prix Branch Rickey pour ses contributions humanitaires[3].
À partir de 2010, Hunter est déplacé progressivement du champ centre au champ droit[4], ce qui est confirmé par l'émergence en 2012 du jeune voltigeur de centre Mike Trout qui lui est supérieur défensivement[5].
Le vétéran connaît en 2012 l'une de ses meilleures saisons depuis plusieurs années et il affiche sa meilleure moyenne au bâton en carrière : ,313 en 140 parties jouées. Il frappe 12 circuits, produit 92 points et réussit 167 coups sûrs, son plus haut total depuis 2007. Il devient agent libre après cette cinquième saison pour les Angels.
Il est invité au match des étoiles 2013, sa 5e sélection en carrière. Il termine sa première saison à Détroit avec 17 circuits et 84 points produits, le 3e plus haut total de l'équipe. Il mène avec 37 doubles un club ayant beaucoup de force en offensive et est 2e des Tigers pour les coups sûrs (184) et la moyenne de puissance (,465) et 3e avec une moyenne au bâton de ,304[7].
Sa moyenne au bâton chute à ,286 et sa moyenne de puissance perd quelques points pour se chiffrer à ,446 en 2014 mais, à 39 ans, Hunter ajoute 157 coups sûrs, 33 doubles, 7 circuits et produit 83 points.
Retour au Minnesota
Le , Hunter retourne chez les Twins du Minnesota, de qui il accepte un contrat d'une saison à 10,5 millions de dollars[8].
Hunter est suspendu pour deux matchs et mis à l'amende par la ligue après un incident survenu le lors d'un match contre Kansas City[9] : expulsé du match par l'arbitreMark Ripperger après avoir critiqué la zone des prises, Hunter s'emporte, retire sa chemise et la lance sur le terrain[10].
Il frappe 22 circuits et produit 81 points malgré une moyenne au bâton en baisse à ,240 en 139 matchs joués des Twins en 2015, sa dernière saison[11].
Controverses
Hunter suscite une controverse en 2010 lorsqu'il qualifie d'« imposteurs » les joueurs latino-américains qui, selon lui, se prétendent Africains-Américains pour être rémunérés plus cher car, dit-il, les Dominicains sont payés l'équivalent d'un « sac de chips »[12],[13]. Hunter dit par la suite regretter son choix de mots, en particulier le terme « imposteur »[14].