La paroisse existe déjà au XIe siècle, date à laquelle l'église de Saint-Jean est donnée à l'abbaye de Saint-Florent d'Anjou.
Démembrement de la baronnie de Vitré, Saint-Jean-sur-Couesnon est une châtellenie d'ancienneté et possède un droit de haute justice. Le bourg abrite une prison ainsi que l'auditoire de la seigneurie de La Dobiaye.
En 1796, le bourg devient le lieu d'affrontement de la chouannerie contre Remagnes et, peu après, les Chouans renversent un arbre de la Liberté. Dans la nuit du 3 au , ils mettent en place la destruction successive de tous les ponts de la commune dans le but de freiner les troupes circulant entre Rennes et Fougères.
En 2021, la commune comptait 1 223 habitants. Depuis 2004, les enquêtes de recensement dans les communes de moins de 10 000 habitants ont lieu tous les cinq ans (en 2004, 2009, 2014, etc. pour Saint-Jean-sur-Couesnon[5]) et les chiffres de population municipale légale des autres années sont des estimations[Note 2].
↑Dans le tableau des recensements et le graphique, par convention dans Wikipédia, le principe a été retenu, pour les populations légales postérieures à 1999 de n’afficher dans le tableau des recensements et le graphique que les populations correspondant à l'année 2006, première population légale publiée calculée conformément aux concepts définis dans le décret no 2003-485 du 5 juin 2003, et les années correspondant à une enquête exhaustive de recensement pour les communes de moins de 10 000 habitants, ainsi que la dernière population légale publiée par l’Insee.
↑Arrêté préfectoral n° 2018-23771 du 17 octobre 2018 portant création de la commune nouvelle de "Rives-du-Couesnon" à compter du 1er janvier 2019., Rennes, (lire en ligne)
Le Patrimoine des communes d'Ille-et-Vilaine, Flohic, coll. « Le Patrimoine des communes de France », Paris, , 2 tomes, 1781 p. (ISBN2-84234-072-8)
Jérôme Cucarull, Le canton de Saint-Aubin-du-Cormier, vers 1780-1810. Espoirs et combats quotidiens dans une région rurale à l'époque révolutionnaire, Éditions Chemin faisant, 2009.