З 1932 року Опера знаходиться у будівлі Військового меморіалу[en] та була відкрита 15 жовтня 1932 року постановкою опери «Тоска»Джакомо Пуччіні. Ця будівля є частиною комплексу, що називається «Військовий меморіал і центр видовищних мистецтв», і є однією із найбільших театральних будівель світу. Зал театру розрахований на 3 146 місць.
З 1933 до 1943 року Опера і Балет Сан-Франциско були об'єднані в одній структурі, проте після 1942 року Балет Сан-Франциско став окремою інституцією. Щорічно театр відкривається традиційним нічним гала-концертом.