Хокейну кар'єру розпочав 2013 року виступами на юніорському рівні за команду «Торонто Канадієнс». З 2014 по 2016 роки захищав кольори клубу «Сарнія Стінг».[1]
2016 року був обраний на драфті НХЛ під 16-м загальним номером командою «Аризона Койотс».[2] 30 липня 2016 року Джейкоб підписав трирічний контракт початкового рівня НХЛ з «Койотс».[3] Завдяки своїй вражаючій грі Чикрун став наймолодшим гравцем в історії «Койотс», який дебютував у НХЛ у віці 18 років і 198 днів.[4][5] Своє перше очко в кар'єрі в НХЛ, результативну передачу, Джейкоб здобув у дебютній переможній грі 4–3 проти «Філадельфія Флаєрс».[6] 20 жовтня 2016 року американець відзначився і закинутою шайбою розписавшись у воротах Кері Прайса з «Монреаль Канадієнс».[7] Джейкоб лишився в основі до кінця сезону та склав пару разом із Люком Шенном.[8]
У міжсезоння 2017 року Чикрун переніс операцію на коліні після отримання травми під час тренувань.[9]
У міжсезоння наступного сезону Джейкоб переніс операцію, щоб відновити розірваний передній суглоб. 13 листопада «Койоти» продовжили контракт з ним ще на шість років.[4] Він завершив сезон, повторивши свій рекорд у кар’єрі з 20 очками в 53 іграх.[10]
3 грудня 2019 року захисник провів свій 200-й матч в кар'єрі в НХЛ у переможній грі 4–2 проти «Колумбус Блю-Джекетс».[11] 11 лютого 2020 року Джейкоб посідав загальне восьме місце серед захисників ліги з дванадцятьма голами.[12] 20 лютого отримав травму нижньої частини тіла. Згодом він пропустив сім ігор, перш ніж НХЛ призупинила чемпіонат через пандемію COVID-19.[13] Після відновлення матчів влітку 2020 року захисник вперше відіграв у Кубку Стенлі.
Сезон 2020–21 був скорочений через пандемію COVID-19.[14] У березні 2021 року Джейкоб став другим наймолодшим захисником в історії «Аризони Койотс», який набрав 100 очок в клубі.[15] 4 квітня 2021 року захисник став автором першого хет-трику в переможній грі 3–2 проти «Анагайм Дакс»..[16]
1 березня 2023 року «Аризона Койотс» обміняла гравця до «Оттава Сенаторс» в обмін на вибір у першому раунді драфту НХЛ 2023 року, вибір другого раунду драфту НХЛ 2024 року та вибір другого раунду в Драфті НХЛ 2026.[17] 25 березня в грі проти команди «Тампа-Бей Лайтнінг» Джейкоб отримав травму та вибув до кінця сезону.[18][19]