Хокейну кар'єру розпочав 1998 року в ЗХЛ виступами за команду «Медисин-Гат Тайгерс».[1][2]
2002 року був обраний на драфті НХЛ під 3-м загальним номером командою «Флорида Пантерс».[3] 11 листопада 2002 відзначився першим голом в НХЛ у матчі проти «Чикаго Блекгокс».[4] У сезоні 2003–04 Джей провів у складі «пантер» 61 гру та набрав 20 очок.[5] Під час локауту 2004–05 канадець захищав кольори клубів АХЛ «Сан-Антоніо Ремпедж» та «Чикаго Вулвс».[6]
У сезоні 2005–06 Боумістер набрав 46 очок у 82-х матчах.[7] Був запрошений до національної збірної Канади замість травмованого Скотта Нідермаєра.[8]
У наступному сезоні Джей також відіграв 82-а матча з 12-ма голами в активі.[7] Також вперше відіграв матч усіх зірок НХЛ у Далласі.[9]
У сезоні 2007–08 Боумістер записав до свого активу 15 голів[7] та уклав новий однорічний контракт з «пантерами».[10] Наступний сезон став останнім для Джея у «Флориді».[11]
З 2009 по 2013 канадець захищав кольори «Калгарі Флеймс». 1 квітня 2013 Боумістера продали до «Сент-Луїс Блюз». Сторони уклали п'ятирічний контракт.[12] У першій половині сезону 2018–19 сторони продовжили контракт на один рік.[13]