Её желание стать актрисой проявилось на школьных театральных постановках, во время её работы учительницей по подмене в одной из школ Лос-Анджелеса. Далее последовали уже профессиональные выступления на театральных сценах Лос-Анджелеса, а в 1972 году состоялся её дебют на телевидении. В том же году Эйвери появилась и на большом экране в фильме «Прохладный ветерок», своеобразном «чернокожем» ремейке фильма «Асфальтовые джунгли», где актриса сыграла персонаж Мэрилин Монро в оригинальной экранизации. Последующие годы Эйвери много снималась на телевидении во второстепенных ролях.
Крупным успехом для Маргарет Эйвери стала роль энергичной исполнительницы блюза Шаг Эйвери в драме Стивена Спилберга «Цветы лиловые полей», за которую она была выдвинута на «Оскар» в номинации «лучшая актриса второго плана». В дальнейшем она продолжила свои появления на телевидении, где у неё были роли в телесериалах «Она написала убийство», «Крутой Уокер», «Военно-юридическая служба», «Пороги времени».
Последний раз на большом экране Маргарет Эйвери появилась в 2008 году в двух комедиях — «Добро пожаловать домой, Роско Дженкинс!» и «Знакомство с Браунами». В настоящее время актриса живёт в Лос-Анджелесе, принимая активное участие в работе с проблемной молодёжью.
Начиная с 2013 года Эйвери играет роль матери главной героини в сериале «Быть Мэри Джейн»[2].
