В 1981 году, в возрасте 19 лет, он получил лицензию коммерческого пилота[5]. Примерно в то же время он окончил Академию Филлипса Эксетера[6]. Позже ему сказали, что из-за недостаточной остроты зрения он не сможет стать военным пилотом, и он переехал из Сан-Франциско в Сиэтл, чтобы работать в компании McDonnell Douglas инженером по лётным испытаниям самолётов F-15 Eagle[4].
В 1989 году Раш построил экспериментальный самолёт Glasair III[англ.], на котором сам летал[4][8].
В 2009 году основал компанию OceanGate, которая работает в сфере подводного туризма, организации научных глубоководных экспедиций, а также предоставляет решения для подводных погружений с экипажем для промышленности, исследований и разведки[4].
В 2012 году бизнесмен основал некоммерческую организацию OceanGate Foundation, призванную содействовать открытиям в области океанологии, истории и археологии[8][9].
18 июня 2023 года погиб при крушении батискафа «Титан», на борту которого находились ещё 4 человека осуществлявшие очередное глубоководное погружение[англ.] к месту крушения лайнера «Титаник»[10].
— Вы полагаете, что ваш аппарат практически неуязвим?
— Судя по нашим проверкам, он практически неуязвим, — невозмутимо утверждал основатель компании OceanGate Стоктон Раш.
— «Практически». Так говорили и о «Титанике»…
В 1986 году он женился на Венди Вейл (Раш), которая является прямым потомком Исидора и Иды Штраус — двух богатых пассажиров первого класса, погибших на лайнере «Титаник», затонувшем в 1912 году. Венди Раш работала директором по коммуникациям OceanGate и за последние три года она трижды посещала обломки «Титаника»[12][13][14].