Актёрский дебют Колкер состоялся в четырёхлетнем возрасте, когда она исполнила эпизодическую роль в первом сезоне хоррор-сериала «Американская история ужасов»[2]. В 2012 году она впервые снялась в кинофильме, сыграв роль Мэрибет в семейной комедии «Золотая зима». В 2013 году в Колкер исполнила роли в пародийной комедии «Очень страшное кино 5» и драме «Новая попытка Кейт Макколл», где она сыграла роль Оги — дочери героини Кэйт Бекинсейл. В 2014 году Ава снялась в роли Хизер в чёрной комедии «Мисс Медоуз»[6] вместе с Кэти Холмс.
Одновременно с ролями в большом кино, Колкер снималась на телевидении в эпизодах сериалов «Папаши» (2013), «Сэм и Кэт» (2014) и «Черноватый» (2015). В 2017 году появилась в одном из эпизодов комедийного сериала «Белая знаменитость». В период с 2014 по 2016 год у неё была постоянная роль Авы Моргенштерн в телесериале канала Disney Channel «Истории Райли»[7] В 2016 году Колкер снялась в фильме триллере «Послание от Кинга» вместе с Терезой Палмер и Люком Эвансом, исполнила роль юной Остин — главной героини в детстве в драматическом фильме канала Lifetime «Города-побратимы», а также сыграла роль Ингрид в фильме ужасов «Массовое убийство в Виллиске».
В 2016 году Колкер выиграла награду Young Entertainer Awards в номинации «Лучшая актриса телесериала в возрасте 9 лет и моложе»[8]. В 2017 году была номинирована на премию «Молодой актёр» за роль в телесериале «Истории Райли»[9].
В 2017 году Ава сыграла основную роль в фильме-сказке A Fairy’s Game режиссёра Шона Нельсона[10]. В 2018 году исполнила роль Элис Райнер в детстве в фильме «Астрал 4: Последний ключ»[11][12], режиссёром которого выступил Адам Робител, а сценаристом — Ли Уоннелл.
В 2018 году сыграла роль Робин Хинтон в возрасте 12 лет в эпизоде телесериала ABC «Агенты „Щ. И. Т.“»[13].
В период с 2019 по 2021 год Ава исполнила роль одну из главных героинь Олив Розалски в сериале канала Disney Channel «От Сидни к Максу»[14][15].
В 2022 году появилась в драматическом фильме кинокомпании Samuel Goldwyn Films[англ.] «Манифест Запада» совместно со своей младшей сестрой Лекси Колкер[англ.], в котором сыграла роль Ланы Даник. Съемки данного фильма состоялись летом 2020 года[16].
Так же в 2022 году Ава начала работу над документальным драматическим фильмом «Такой же, как и Вы» — «Пищевая аллергия» производства Just Like You Films, в котором она снялась не только как актриса, но состоялся её дебют в качестве продюсера. Это совместный проект с Августом Матуро, в котором они исполнили роли Обри и Зака[17][18].