Джонатан Бернье в 2006 году был задрафтован в 1 раунде под общим 11-м номером клубом «Лос-Анджелес Кингз». Дебютировал в НХЛ в первом матче сезона 2007/08 против «Анахайм Дакс»[1], в котором пропустил одну шайбу после 27 бросков по воротам. Но в том сезоне руководством «Кингз» он не рассматривался даже на роль запасного и был отправлен играть в низшие лиги, Главную юниорскую лигу Квебека и АХЛ, ещё на три сезона. Начиная с сезона 2010/11 закрепился в качестве второго голкипера в составе «Королей». В этом качестве стал обладателем Кубка Стэнли в сезоне 2011/12, не проведя на площадке ни одной минуты в плей-офф.
23 июня 2013 года был обменян в «Торонто Мейпл Лифс» на вратаря Бена Скривенса, нападающего Мэтта Фрэттина и выбор во втором раунде драфта 2015[2]. 5 июля 2013 продлил контракт с «Торонто» на два года на сумму $ 5,8 млн[3]. В сезонах 2013/14 и 2014/15 Бернье являлся основным голкипером команды, но не смог помочь ей попасть в плей-офф.
2 августа 2015 года Бернье подписал новый контракт с «Торонто» на два года с зарплатой $ 4,15 млн за сезон[4]. В начале сезона 2015/16 получил травму и после восстановления был отправлен в «Торонто Марлис» для набора формы, где 3 матча подряд сыграл на ноль.
Летом 2016 года был обменян в «Анахайм» на условный выбор на драфте 2017, а в результате «Торонто» не получил ничего. Проведя сезон в «Анахайме» и довольно удачно подменяя Джона Гибсона, летом 2017 года подписал контракт на 1 год с «Колорадо Эвеланш» на $ 2,75 млн.
В сезоне 2017/18 установил личный рекорд, выиграв 9 матчей подряд,[5] был признан третьей звездой января[6] и помог «Эвеланш» выйти в плей-офф.
После успешного сезона вышел на рынок свободных агентов и подписал 3-летний контракт с «Детройт Ред Уингз» на сумму $ 9 млн.