Старый город расположен на высокой отвесной скале, выступающей в море. Это место было населено уже во времена неолита.
Первые укрепления возведены византийцами во время Византийско-готских войн (535—553 гг.) и играли стратегическую роль в течение 300 лет, в том числе и во время вторжения лангобардов.
В 882 году город был захвачен арабами, которые использовали его как опорный пункт при набегах на окрестные земли, вплоть до 915 года.
В дальнейшем, Агрополи входил во владения норманнских, а впоследствии и швабских, анжуйских и арагонских феодалов.
30 июня1630 года жители Агрополи и окрестностей отразили очередное нападение турецких пиратов. В итоге, пиратам хотя и удалось захватить добычу в городе, пришлось, с большими потерями спасаться бегством.
В начале XIX века, во время наполеоновских войн, в Агрополи располагался французский гарнизон. Крепость в это время была дополнительно укреплена.