Bezpośrednio po powstaniu Petersburga organizowane na jego terenie struktury Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego były zarządzane przez Petersburski Obwód Synodalny, podlegający bezpośrednio Świątobliwemu Synodowi Rządzącemu poprzez wydelegowanych namiestników[3]. W 1742 powstała samodzielna eparchia petersburska, obejmująca część dawnych ziem eparchii nowogrodzkiej i pskowskiej. W 1775 połączono ją z eparchią nowogrodzką. W 1799 decyzja ta została cofnięta[3]. W 1801 ponownie dokonano połączenia administratur, by podzielić je na krótko w 1818 i w 1848, zaś definitywnie w 1892[3].
Od 1746 ordynariusze eparchii otrzymywali każdorazowo godność arcybiskupów[4], zaś od 1783 – metropolitów[3].
W 1912 w eparchii działały 764 cerkwie i 1531 kaplic oraz 14 monasterów z 25 placówkami filialnymi[3]. W 2002 w skład eparchii wchodziło 287 parafii, 89 cerkwi filialnych oraz 109 kaplic[3].
W 2020 eparchia prowadziła 271 parafii w 24 dekanatach, z czego 10 na terenie samego Petersburga. Działają dekanaty admirałtiejski, centralny, frunzeński, kaliniński, kirowski, kołpiński, krasnogwardiejski, krasnosielski, kronsztadzki, kurortny, moskiewski, newski, nowoładoski, piotrogrodzki, pietrodworcowy, primorski, puszkiński, wasileostrowski, wyborski. W osobnych dekanatach zgrupowane są cerkwie otwarte przy szkołach wyższych, jednostkach wojskowych, więzieniach, instytucjach pomocy społecznej oraz monastery[6].
Pod zarządem metropolity petersburskiego pozostaje zespół szkół teologicznych tworzony przez seminarium i Akademię Duchowną w Petersburgu[4].
Monastery
W 2014 metropolicie petersburskiemu podlegały następujące klasztory[4]:
Szablon nie uwzględnia eparchii wchodzących w skład Kościołów autonomicznych, egzarchatów i okręgów metropolitalnych Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego.