Williams had al een aantal films en gastrollen in series achter haar naam staan, toen ze in 1998 gecast werd als Jennifer 'Jen' Lindley in de televisieserie Dawson's Creek. Terwijl ze intussen ook films maakte, verscheen ze tot in 2003 in 128 afleveringen van deze serie.
Williams was verloofd met acteur Heath Ledger, die op 22 januari 2008 overleed. Ze hadden elkaar ontmoet bij de opnames van Brokeback Mountain, waarin zij zijn echtgenote speelde. Samen kregen ze op 28 oktober 2005 een dochter, maar in september 2007 verbraken ze hun verloving.