Il 4 gennaio 1381, suo padre, Giovanni II, aveva fatto testamento[6] e nel 1384, per un ultimo codicillo, si recò presso la sede papale ad Avignone, dove morì il 26 maggio 1384[6]. Fu sepolto nella Cattedrale di Auch, come da sua indicazione testamentaria[6]. Giovanni, essendo il figlio primogenito, gli succedette nelle contee di Rodez, Armagnac e Fezensac[6][9], mentre il secondogenito, Bernardo, gli succedette nella contea di Charolais[6] .
Il 6 agosto 1385, avendo ricevuto dalla moglie la Contea di Comminges, Giovanni, a nome suo e della moglie, rese omaggio al re di Francia[10], Carlo VI. In quello stesso anno, il re Carlo VI, con lettera del 25 ottobre[10], lo nominò capitano generale per la Guascogna e la Linguadoca, come già lo erano stati il padre ed il nonno[9], al comando di 700 uomini in armi, con un compenso di 1000 franchi d'oro al mese[10].
Tra il 1386 ed il 1387, assieme al fratello, Bernardo, combatté e riuscì ad espellere le compagnie al soldo gli inglesi che devastavano il Rouergue[9].
In quello stesso anno, per poter correre in aiuto alla città di Firenze[9] (la discesa in Italia di Giovanni III viene confermata anche dallo storico Alfred Coville[11]), in accordo col fratello Bernardo, che ne era il titolare, vendette la contea di Charolais, al duca di Borgogna, Filippo l'Ardito, per la somma di 50.000 fiorini[10], come risulta dall'atto depositato a Parigi, l'11 maggio 1390[10]. Nel 1391 partì per l'Italia, anche per aiutare il cognato, Carlo Visconti, signore di Parma e marito di sua sorella, Beatrice d'Armagnac, che, assieme ai fiorentini, era in conflitto con suo cugino Gian Galeazzo Visconti, duca di Milano[9]; anche Père Anselme ricorda l'avvenimento, asserendo che Carlo Visconti era prigioniero[12] del cugino, Gian Galeazzo[10]. Durante la guerra, Giovanni partecipò all'assedio della città di Alessandria, in Piemonte e morì nella battaglia di Alessandria: durante l'assedio, cadde in un'imboscata, in cui le sue truppe vennero sconfitte e Giovanni fu ferito e fatto prigioniero[9][10][13]. Giovanni morì, a causa delle ferite riportate in battaglia, il giorno successivo alla cattura, il 25 luglio 1391[9][10]. Il corpo di Giovanni fu sepolto nella chiesa di San Marco ed in un secondo tempo il duca di Milano, Gian Galeazzo Visconti, lo fece trasferire in Francia e fu sepolto nella Cattedrale di Auch[9].
Dopo la sua morte di Giovanni, dato che gli eredi erano due figlie femmine, in tenera età, a Giovanni, in tutti i suoi titoli, succedette il fratello, Bernardo[9].
Matrimonio e discendenza
Nel 1384[9] oppure nel 1385, Giovanni III aveva sposato Margherita di Comminges[10] (1363-1443), che dal 1376 era contessa di Comminges (1376-1443); Margherita era la figlia terzogenita ed erede del conte di Comminges, Pietro Raimondo[9] e della moglie, Giovanna di Comminges[10]. Il contratto di matrimonio era stato redatto il 14 maggio 1378[10]. Il 4 giugno del 1385, come da contratto Margherita cedette la Contea di Comminges (la Contea di Comminges, contigua alla contea d'Armagnac aveva un'estensione di circa 150 leghe[14] quadrate[9]) e tutte le sue dipendenze al marito come compenso dei 146.000 franchi d'oro che gli doveva[9][10]. Dopo essere rimasta vedova, Margherita si sposò in seconde nozze, nel 1392, con Giovanni II d'Armagnac, visconte di Fezenzaguet[10]; la procura per il contratto di matrimonio si trova nella Histoire de la Gascogne depuis les temps les plus reculés jusqu'à nos jours, tome VI[15]. Dopo essere rimasta vedova per la seconda volta, Margherita, dopo aver ricevuto la dispensa dal fratello del futuro marito, il cardinale, Pietro, sposò, in terze nozze, nel 1419, il cugino, Matteo di Grailly o di Foix-Castelbon († 1454), figlio della Contessa di Foix e Viscontessa di Béarn, Isabella di Foix-Castelbon e del Captal de Buch, Arcimbaldo di Grailly[16]. Alla sua morte, Margherita lasciò in eredità i suoi beni al re di Francia, anche se il terzo marito ne godette fino alla morte.
Giovanni da Margherita ebbe due figlie[17]:
^La Lega (unità di misura di lunghezza) di origine romana, in Francia, equivaleva a 3,898 km (Vocabolario Treccani, vol. III, p. 50, 1997², Legoprint Trento)