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Le club est fondé en 2005, il était le centre de formation du Videoton FC. Le nom du club a été choisi en hommage au footballeur hongrois Ferenc Puskás.
Il évolue trois saisons en première division hongroise ; le club termine premier non-relégable à l'issue de la saison 2013-2014, et termine 13e sur 16 la saison suivante. Le Puskás Akadémia FC est relégué à la fin de la saison 2015-2016 avec une onzième place sur douze[1].
Retour en première division (depuis 2018)
Le club remonte en première division pour la saison 2017-2018 en terminant champion de Hongrie de D2. Pour son retour en première division termine à la 6e place du championnat. La saison suivante le club termine à la 7e place.
Le Puskás Akadémia joue ses matchs à domicile à la Pancho Aréna depuis son inauguration en 2014. Le stade est situé à Felcsút et a la particularité de pouvoir accueillir plus de deux fois la population totale de la ville en ayant une capacité de 4 400 places. Le nom du stade fait référence à Ferenc Puskás et au nom qu'il portait lorsqu'il était joueur du Real Madrid