Elle échoue à se faire élire Teachta Dála dans la circonscription Dublin Central en 1989. Elle y parvient trois ans plus tard, dans la circonscription Dublin West. Le , elle devient secrétaire d'État au ministère du Bien-être social. Elle perd ce poste le , en conséquence de la rupture de la coalition au pouvoir.
Cinq jours plus tard, avec le retour des travaillistes au gouvernement, elle est nommée secrétaire d'État à l'Aide au développement et aux Droits humains du ministère des Affaires étrangères.
Elle n'est pas réélue au Dáil Éireann lors des élections du et abandonne son poste vingt jours plus tard.
Retour au gouvernement
Joan Burton est finalement réélue le , à nouveau dans Dublin West. Elle succède à Liz McManus en tant que chef adjointe du Parti travailliste le , sous l'autorité d'Eamon Gilmore. Ensemble, ils permettent au Labour de réaliser un score historique aux élections générales du 25 février 2011. Elle est nommée ministre de la Protection sociale le suivant.
Elle se présente à la direction du parti le , à la suite de la démission de Gilmore, en conséquence des résultats catastrophiques des élections européennes. Elle l'emporte avec 78 % des voix contre le secrétaire d'État Alex White. Elle devient ainsi la première femme à diriger l'un des grands partis d'Irlande.