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Participant à des manœuvres de guerre durant l'année 1935, la quatrième flotte fit face à un mauvais temps. Le , la tempête passa au statut de typhon. La coque des destroyersHatsuyuki et les Yugiri furent arrachés la houle tandis que celles des Myoko, Mogami, Taigei furent gravement endommagés. Les porte-avions légers Hōshō et Ryujo, le mouilleur de minesItsukushima et la quasi-totalité des destroyers de la flotte furent légèrement endommagés. Cinquante-quatre membres d'équipage décédèrent dans la tempête.
Seconde guerre sino-japonaise
Le , la 4e flotte est reconstituée pendant la bataille de Shanghai dans le cadre du programme de renforcement d'urgence pour la China Area Fleet(en). La nouvelle flotte basée à Tsingtao patrouille dans le golfe de Bohai et en mer de Chine orientale. Cependant, contrairement à la 5e flotte, la 4e flotte ne prendra part à aucun combat pendant cette période. Le , la 4e flotte est absorbée par la 3e flotte expéditionnaire de Chine de la China Area Fleet. Alors que la plupart des navires rejoindront la flotte combinée lors de la guerre du Pacifique un an plus tard, la plupart du personnel de la 4e flotte restera basé en Chine, affecté à la Base Force de Tsingtao pendant toute la durée de la guerre.
Guerre du Pacifique
À son absorption dans la China Area Fleet, une nouvelle 4e flotte est créée pour assurer un contrôle administratif des forces navales japonaises dans les territoires insulaires japonais du Pacifique Sud (îles Carolines, îles Marshall, îles Mariannes, Palaos). Cette flotte, sous l'égide de la flotte combinée à partir du , fut nommée Force des mers du Sud. Au moment de l'attaque sur Pearl Harbor, la flotte fut basée à Truk tout en ayant une base secondaire à Kwajalein. Après les premiers succès japonais, des bases supplémentaires furent établies dans le sud des Philippines, à Guam, Wake, aux îles Gilbert, à l'est de la Nouvelle-Guinée, dans l'archipel Bismarck et dans les îles Salomon.
Après la bataille de la mer de corail, la zone couverte par la 4e flotte fut réduite à un "noyau interne" de possessions japonaises, tandis que la nouvelle 8e flotte fut choisie pour affronter les forces américaines avancées dans les îles Salomon et en Nouvelle-Guinée. Cependant, en , la 4e flotte et ses diverses forces de garnison furent en premières lignes lorsque les américains attaquèrent les îles Gilbert.
L'atoll Truk, alors bastion de la 4e flotte, est conquis par les américains au début de 1944, obligeant la force à se repliée sur Palaos puis Saipan en . La flotte ne sera inactive qu'après la chute de Saipan en avant d'être dissoute définitivement à la fin de la guerre.