Klub ini adalah anggota dari The Football League dari tahun 1920-2003. Setelah lima musim di Conference National, Exeter promosi kembali ke Football League Two untuk musim 2008-09 dan segera mencapai promosi otomatis ke Football League One untuk musim 2009-10. Pada akhir musim 2011-12 Exeter City terdegradasi Football League Two.
Exeter City didirikan pada tahun 1904 dan mulai bermain di sebuah lapangan tua yang digunakan untuk penggemukan babi, yaitu St James Park (kebetulan sama dengan nama stadion dari Newcastle United atau Brackley Town) hingga saat ini. Klub ini dijuluki "The Grecians".