Fue fundado en 1914 bajo el nombre de la National Challenge Cup —dicha denominación que se utilizó hasta 1989—, siendo el torneo de clubes de fútbol más antiguo de los Estados Unidos. En 1999, el título de la competición fue bautizado como la Lamar Hunt U.S. Open Cup, cuyo nombre se usa hasta el día de hoy.
La competición se remonta desde 1914 bajo el nombre de la National Challenge Cup. En 1999, el nombre del torneo fue bautizado como la Lamar Hunt U.S. Open Cup en honor a una de las personas más importantes del fútbol estadounidense, Lamar Hunt.
Los ganadores del torneo fueron galardonados con la Copa Dewar o Dewar Cup y se dejó de entregarlo hasta los años 1990. Actualmente, el trofeo está de exhibición en la National Soccer Hall of Fame.
Durante la era de la North American Soccer League, entre 1968 a 1984, ningún equipo de dicha liga jugó la U.S. Open Cup.
Desde el año 1996, los equipos de la Major League Soccer participan regularmente en este torneo, el primer campeón de un club de la MLS fue el D.C. United.
La U.S. Open Cup es un torneo de eliminación directa que se distribuye en 4 rondas previas, octavos de final, cuartos de final, semifinal y la final. Si el partido termina empatado, se jugarán 30 minutos de tiempo extra. Si el partido finaliza empatado después del tiempo extra, se definirá a través de los lanzamientos penales. La competición es jugada por 103 equipos de las diferentes divisiones del fútbol en Estados Unidos.
↑Los Kansas City Wizards ganaron el título en 2004 como representante de Misuri; mientras que los tres títulos como Sporting Kansas City fueron ganados como equipo de Kansas.